Некоторые растения привлекают мух и других насекомых-падальщиков, подражая запаху гниющей органики. Делают они это с помощью летучих серосодержащих соединений, таких как диметилдисульфид. В статье в журнале Science ученые раскрывают, как разные виды растений независимо приобрели способность синтезировать эти зловонные молекулы для привлечения сапрофильных опылителей. Авторы описывают молекулярный механизм, позволивший растениям добавить запах падали в свой химический словарь. Оказалось, что для этого достаточно всего трех аминокислотных замен в одном древнем ферменте. Простота молекулярного перехода, наряду с дупликацией и неофункционализацией уже имеющегося консервативного фермента, могут объяснить, почему способность производить диметилдисульфид возникала у цветков с запахом падали неоднократно и независимо в разных эволюционных линиях.
Растения и насекомые сосуществуют уже миллионы лет, и их взаимодействие стало движущей силой множества эволюционных изменений. Особенно важную роль в этом сыграла эволюция цветков — репродуктивных органов покрытосеменных растений. Помимо визуальных и структурных приспособлений, цветки развили способность производить сложные смеси летучих соединений, позволяющие растениям «общаться» с насекомыми, часто передавая им специфические сигналы. Эти ароматы могут либо соблазнять насекомых посещать репродуктивные органы растения (тем самым повышая шансы на успешное опыление), либо отпугивать нежелательных гостей. В ходе эволюции растения подстраивали молекулярный состав своих ароматов под конкретную «аудиторию» насекомых.
Среди множества стратегий обмана и привлечения насекомых особое место занимает мимикрия цветков под падаль или экскременты (см. Зловонные цветы). Такие цветки копируют внешний вид и запах разлагающейся органики, чтобы привлечь сапрофильных насекомых (рис. 1). Это пример стратегического обмана: насекомые, питающиеся разлагающейся органикой, обманываются и посещают такие цветки, тем самым невольно опыляя их, что позволяет растениям использовать поведение насекомых в своих интересах, не предлагая ничего взамен. Яркими примерами такой стратегии являются раффлезия (Rafflesia arnoldii) и аморфофаллус (Amorphophallus titanum) — обладатели крупнейшего цветка и соцветия, соответственно (см. картинку дня Огромный, теплый и вонючий).
Один из ключевых элементов этого обмана — характерный зловонный запах, вызванный присутствием олигосульфидов — летучих соединений серы. Растения родов Aristolochia, Rafflesia и Asarum используют в своих ароматах именно такие вещества. Олигосульфиды, как, например, диметилдисульфид (DMDS), имитируют запах падали, что делает цветок особенно привлекательным для насекомых-падальщиков. Олигосульфиды используются не только сапрофильными насекомыми, но и многими другими животными, включая человека. Эти вещества служат универсальными химическими маркерами: с их помощью одни организмы находят пригодную пищу, а другие — избегают испорченной или разлагающейся органики.
У растений олигосульфиды образуются в результате расщепления аминокислоты метионина. Ключевым промежуточным соединением в этом процессе является метантиол — бесцветный токсичный газ с сильным неприятным запахом. Он даже применяется в качестве одорирующей добавки к природному газу, чтобы можно было обнаружить аварийные утечки газа по запаху. Интересно, что метантиол вырабатывается и в организме человека благодаря микробной активности во рту и кишечнике. При недостаточной гигиене полости рта метантиол может накапливаться и вызывать галитоз — неприятный запах изо рта. В некоторых случаях, например при определенных заболеваниях, включая отдельные виды рака, нарушается клеточный обмен веществ, и метантиол скапливается в организме, вызывая так называемый внеоральный галитоз — неприятный запах, не связанный с ротовой полостью.
У растений, как и у человека, метантиол может самопроизвольно окисляться с образованием олигосульфидов (рис. 2, Г), таких как диметилдисульфид — это соединение с особенно выраженным запахом. Хотя в общих чертах известно, как образуются эти вещества, генетические и физиологические механизмы, позволяющие растениям выделять олигосульфиды, долгое время оставались неясными.
Этой теме посвящена новая статья, опубликованная в журнале Science. Авторы изучили цветки растений рода Asarum (копытень), относящегося к семейству кирказоновых (Aristolochiaceae). Представители этой группы отличаются поразительным разнообразием форм, размеров, окраски и, главное, запахов цветков — особенности, предположительно связанные с привлечением разных групп опылителей путем мимикрии под места откладки яиц насекомыми. Из довольно большого числа видов, составляющих этот род, в средней полосе России расспространен только один вид — Asarum europaeum (копытень европейский), цветки которого имеют слабый запах ванили и опыляются самостоятельно, без участия насекомых. После цветения семена распространяются с помощью муравьев: они поедают мясистые придатки семян (элайосомы). Наибольшее видовое разнообразие копытней наблюдается в Юго-Восточной Азии, и именно там имеется широкий спектр запахов и стратегий опыления.
Обзор представителей рода показал, что способность к выделению олигосульфидов существенно варьирует между разными видами Asarum. Например, Asarum fudsinoi, привлекающий сапрофильных мух и являющийся типичным примером цветков, имитирующих падаль или помет, выделяет аромат, преимущественно содержащий диметилдисульфид. Напротив, такие виды, как A. asaroides и A. costatum, опыляемые микофильными мухами и другими наземными членистоногими, выделяют летучие вещества, состоящие в основном из алифатических соединений, бензеноидов и/или терпенов, с малым или вовсе отсутствующим содержанием олигосульфидов. В общем, у копытней можно наблюдать удивительное разнообразие «ароматических стратегий», каждая из которых направлена на привлечение определенной группы опылителей. Это делает род Asarum ценным объектом для изучения эволюции цветочной мимикрии и химической коммуникации между растениями и насекомыми.
Чтобы охарактеризовать общие эволюционные сдвиги у восточноазиатских копытней (Asarum, секция Heterotropa), приводящие к появлению или утрате олигосульфидов в цветочном аромате, исследователи проанализировали состав летучих веществ у 53 видов и 8 разновидностей — это охватывает около 85% всего видового разнообразия этой линии. Далее они нанесли данные о наличии или отсутствии диметилдисульфида в аромате на филогенетическое дерево рода Asarum (рис. 2, Б). Результаты показали, что способность выделять диметилдисульфид неоднократно приобреталась или утрачивалась (более 18 раз) в эволюционной истории Asarum. При этом большинство видов восточноазиатского Asarum возникли относительно недавно — менее 7 миллионов лет назад.
Как уже говорилось выше, у растений и грибов олигосульфиды образуются в результате самопроизвольного окисления метантиола — нестабильного промежуточного соединения, которое возникает при расщеплении метионина под действием фермента метионин-γ-лиазы (MGL; рис. 2, Г). Чтобы выяснить, действительно ли растения Asarum используют метионин как «сырье» для производства этих веществ, ученые провели эксперимент с использованием изотопных меток: цветки кормили раствором L-метионина, в молекуле которого один из атомов углерода был заменен на тяжелый стабильный изотоп 13C. Этот прием позволяет отследить путь вещества внутри растения. Всего через час после введения меченого метионина цветки начали выделять диметилдисульфид и диметилтрисульфид с увеличенной молекулярной массой. Значит, тяжелый изотоп углерода из меченого метионина вошел в состав этих соединений. Таким образом было экспериментально подтверждено, что Asarum действительно использует метионин для синтеза олигосульфидов.
Дальнейший анализ показал, что основным источником летучих веществ в цветке являются ткани чашелистика. При добавлении к экстрактам из чашелистиков метионина происходило его превращение в диметилдисульфид. Причем это ферментативное превращение наблюдалось только у видов Asarum, которые естественным образом выделяют диметилдисульфид.
Далее авторы провели сравнительный анализ транскриптомов разных видов Asarum, чтобы выяснить, какие гены могут быть связаны с производством зловонных олигосульфидов. В исследование вошли 30 образцов, представляющих 26 видов, различающихся по уровню выделения диметилдисульфида (рис. 2, Б). Ученые составили список генов, уровень экспрессии которых в цветках сильно коррелировал с интенсивностью запаха диметилдисульфида. Среди этих генов особое внимание привлекли MGL и гены, кодирующие белки, связывающие селен (SBP).
Ген MGL кодирует фермент, запускающий расщепление метионина с образованием метантиола. Исследование показало, что MGL особенно активно экспрессируется в тканях чашелистика у тех видов, которые действительно выделяют диметилдисульфид (рис. 2, Б, В). Это подтверждает гипотезу, что фермент MGL играет важную роль в синтезе зловонных веществ у Asarum. Однако ферментативные тесты с MGL показали, что данный фермент действительно превращает метионин в метантиол, но производит лишь незначительное количество диметилдисульфида. Это говорит о том, что MGL — необходимый, но не единственный участник процесса: он дает исходный материал, но сам диметилдисульфид образуется на следующем этапе (рис. 2, Г).
Более того, цветки Asarum, выделяющие диметилдисульфид, практически не содержат метантиола — либо его совсем нет, либо он обнаруживается в крайне малых количествах. Это противоречит прежнему предположению, что диметилдисульфид образуется в тканях просто в результате самопроизвольного окисления метантиола. В действительности, даже грубый белковый экстракт из чашелистика Asarum способен синтезировать диметилдисульфид напрямую из метионина, что указывает на наличие специализированного фермента, ответственного за это.
Таким образом, исследование подтвердило ключевую роль фермента MGL в запуске синтеза зловонных соединений, но также показало, что без второго компонента — фермента, превращающего метантиол в диметилдисульфид, — процесс остается незавершенным. Этим вторым компонентом выступают определенные варианты белков SBP.
Межвидовой транскриптомный анализ цветков Asarum выявил высокую корреляцию между количеством диметилдисульфида, выделяемого цветками, и уровнем экспрессии гена SBP (см. рис. 2). У человека один из таких белков — SELENBP1 — выполняет функцию метантиолоксидазы (MTOX) и превращает метантиол в перекись водорода, сероводород и формальдегид. Мутации в SELENBP1 приводят к накоплению метантиола и появлению запаха капусты изо рта. Хотя гены, кодирующие метантиолоксидазы (MTOX), сильно консервативны у наземных растений, их функция в растительном царстве до сих пор была не ясна.
Исследователи обратили внимание, что у Asarum имеется несколько генов SBP, которые можно разделить на три основные группы. Чтобы выяснить, участвует ли какая-либо из них в образовании DMDS, авторы экспрессировали соответствующие белки в кишечной палочке (Escherichia coli) и проверяли их ферментативную активность с метантиолом в качестве субстрата. Они обнаружили, что белки одной из этих групп, названной SBP1, способны превращать метантиол в диметилдисульфид. Таким образом, SBP1 не выполняет классическую реакцию метантиолоксидазы (превращение метантиола в формальдегид, сероводород и перекись водорода), а вместо этого полимеризует метантиол в диметилдисульфид.
Как же белок SBP1 приобрел новую химическую активность, отличающуюся от его исходной функции — окисления метантиола? Чтобы ответить на этот вопрос, ученые провели филогенетический анализ и реконструировали предполагаемую аминокислотную последовательность предкового фермента — метантиолоксидазы (MTOX). Анализ показал, что ферментативная активность MTOX, позволяющая расщеплять метантиол, широко распространена и чрезвычайно консервативна: ее сохраняют практически все наземные растения, а также животные и бактерии. У всех исследованных видов, независимо от рода, обязательно находились версии гена SBP, обладающие этой функцией. Это говорит о том, что активность MTOX — древняя и важная функция, которая, по-видимому, сохраняется на протяжении всей эволюции жизни.
Однако среди 12 исследованных родов растений у трех — Asarum, Symplocarpus и Eurya — были обнаружены особые версии белка SBP с совершенно иной функцией: они превращают метантиол не в сероводород, а в диметилдисульфид. Авторы определили, что для такого функционального перехода от MTOX к SBP1 достаточно всего трех аминокислотных замен. Что особенно интересно: такие белки возникли у каждого из этих родов независимо, но по одному и тому же эволюционному сценарию. В каждом случае новая ферментативная функция появилась после дупликации исходного гена SBP, кодирующего обычную MTOX-форму, и дальнейших изменений в одной из копий.
Это классический пример неофункционализации — процесса, при котором дублированный ген освобождается от «обязанностей» исходной функции и получает возможность эволюционировать в новую сторону. При этом одна копия сохраняет исходную активность, а другая — приобретает новую, потенциально полезную (см. новость Эволюционные последствия генных дупликаций удалось оценить количественно, «Элементы», 13.02.2017). В случае с Asarum и другими растениями, выделяющими олигосульфиды, эта новая функция обеспечивает прямое экологическое преимущество. Благодаря запаху диметилдисульфида такие растения могут эффективно привлекать определенных насекомых-опылителей, осваивая новые экологические ниши.
Цветочная мимикрия часто включает в себя целый комплекс адаптивных признаков, необычных для большинства цветковых растений. Результаты обсуждаемого исследования показывают, что пути, ведущие к появлению таких признаков, как, например, выделение диметилдисульфида, — одного из ключевых компонентов запаха «падали», — генетически ограничены. Это означает, что эволюция может «выбирать» лишь определенные молекулярные решения, как это наблюдается и в случае некоторых других адаптивных признаков у растений и животных (см. новость Пути эволюции предопределены на молекулярном уровне, «Элементы», 12.04.2006).
Примечательно, что для появления способности синтезировать диметилдисульфид достаточно всего двух–трех аминокислотных замен в одном белке. Именно такая «простота» объясняет, почему мимикрия под запах падали на основе олигосульфидов независимо возникала у разных групп растений. В то же время другие формы мимикрии (например, половая), как правило, эволюционируют только в пределах узких таксономических групп (таких как орхидеи).
Источники:
1) Yudai Okuyama, Kenji Fukushima, Satoshi Kakishima, Anna K. Valchanova, Kohei Takenaka Takano, Yasuko Ito-Inaba, Takeru Nakazato, Atsushi J. Nagano. Convergent acquisition of disulfide-forming enzymes in malodorous flowers // Science. 2025. DOI: 10.1126/science.adu8988.
2) Lorenzo Caputi, Sarah E. O’Connor. Flowers with bad breath // Science. 2025.
Елена Устинова
Свежие комментарии